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战败后的带土决定赎罪，然而斑趁带土虚弱之际使用黑绝控制带土发动轮回天生之术复活了秽土之躯的自己。佐助与鸣人、佐井对斑展开了攻击，结果斑使用火遁灰尘隐之术摆脱三人的纠缠，佐助刺穿了斑的右臂，斑感觉到佐助的万花筒写轮眼和自己一样是直勾玉，打算邀请佐助与自己联手，但被佐助拒绝。之后斑将九大尾兽重新捕获，准备成为十尾人柱力。此时佐助被初代火影传授能与仙术查克拉呼应并使用束缚住斑的术，打算以此来阻止斑，而初代选择佐助的理由是他认为佐助很像斑的弟弟泉奈。佐助从空中对斑发起突袭，却被斑用“轮墓·边狱”定住，斑丝毫没顾念同族之情刺穿了佐助的心脏。濒死之际佐助回忆起了鼬的话。此时从伊邪那美中重拾自我的药师兜来到战场，以仙人模式出现在佐助身边，他用自己的医疗忍术配合已经研究完成的柱间细胞加上二代提供的禁术对其进行救治。在精神世界里，得到阿修罗查克拉转世者力量的佐助见到了传说中的六道仙人大筒木羽衣，从六道仙人那儿佐助知道了一切的起源，得知自己是六道仙人长子因陀罗的转世。鸣人和佐助两人在选择了各自的道路后，接受了六道仙人的力量。佐助苏醒，获得了六道仙人赠予的“轮回眼”和封印术式“阴之力”，能触碰斑的黑棒而不受影响，他利用第二代火影的飞雷神之术同鸣人汇合，与斑决战。获得了六道仙人给予力量的二人实力今非昔比，佐助看穿了斑的轮墓·边狱，并分析出斑的影子每隔一段时间就要回归本体的弱点。后来使用“天手力”将斑移动到自己与鸣人中间，两人合力欲将其封印，危机之中斑使用影子作为替身逃脱。为了对抗实力提升的二人，斑决定集齐自己的一对轮回眼。他以迅雷不及掩耳之势夺取了卡卡西的万花筒写轮眼，并将其放入自己的左眼处，接着斑发动神威进去异空间取回自己的另一只轮回眼。第七班机缘巧合下再次齐聚。此时，斑集齐了自己的轮回眼，从异空间回归。斑同时施展轮墓和地爆天星对第七班展开了攻击，鸣人使出六道仙术和影分身对抗轮墓，佐助开启完全体须佐能乎飞上天空劈开地爆天星，而斑的所有攻击其实都只是在为自己发动无限月读争取时间。无限月读即将发动，佐助意识到形势不妙紧急返回地面，使用自己的须佐能乎将鸣人等人保护了起来，避免被无限月读的光芒照到。无限月读施放结束后，斑打算亲手消灭第七班，但此时却发生了一件令所有人匪夷所思的事情，黑绝突然从后面将斑贯穿，并声称自己代表的是传说中的“查克拉之祖”大筒木辉夜的意志。地面喷射出大量高密度查克拉，斑的身体因为吸收查克拉过量而不断膨胀。最终辉夜以斑为媒介复活了。辉夜立即发动了“天之御中”，将第七班和带土转移到异空间，并声称要消灭众人，回收所有的查克拉。众人猛然发觉自己身处岩浆之上，危急中佐助通灵出鹰，抓住正在下坠的鸣人。佐助表示救鸣人是因为与其合力才能封印辉夜，而救卡卡西和樱只是顺便的行为，鸣人则说出过去佐助舍身为他挡住白的攻击一事，暗示佐助救他们其实出于内心本能。此时，辉夜开始发起攻击，二人联手抗敌。黑绝对二人诉说了辉夜的过去，承认自己挑唆因陀罗对抗阿修罗、篡改羽衣留给一族石碑内容等行为，而这一切都是为复活辉夜。辉夜强大的实力前所未见，但两人的实力也有点超出了辉夜的预计。黑绝提议实行各个击破，于是辉夜单独将佐助转移至沙漠世界。佐助使出浑身解数也无法离开异空间，而此时樱和带土合力开启了空间通道呼唤佐助，佐助在最后时刻使用“天手力”瞬间与远处空间互换位置，成功离开沙漠与鸣人重新汇合。看到二人再度联手，辉夜也开始担心起来，于是她发动了超重力空间，使出绝招“共杀灰骨”打算结束战斗。带土为保护二人而牺牲，但也为佐助的瞳力恢复争取了宝贵的时间，同时激发了鸣人的斗志，并且还在自己死后将查克拉附着于卡卡西身上，使其短时间内拥有万花筒的能力。最终第七班在卡卡西的指挥下，进行了最后一次完美的配合，封印了辉夜。大筒木辉夜被封印后，六道仙人与17位已逝去的五影共同使出通灵之术，将第七班、九只尾兽以及濒死状态的宇智波斑从始球空间转移回忍者世界。之后六道仙人解除秽土转生与净土召唤，17位五影的灵魂回归净土。六道仙人希望鸣人与佐助两人能同心协力解开无限月读，但佐助却突然宣称自己要发动“革命”，并扬言要将现任五影处决，接着使用幻术和地爆天星封印了九大尾兽。鸣人决定出面制止佐助，两人前往终末之谷展开宿命之战。佐助否认了鸣人追求和平的方式，认为要真正实现和平，应独自背负着全世界的仇恨，使忍界有一个公敌，才能让人们团结起来。而鸣人是他现存唯一的羁绊。只有亲手杀死鸣人，才能完成这个目标。两人在终结谷展开了势均力敌的战斗，最后分别使用螺旋丸与千鸟互相打断双方的手臂，柱间与斑的雕像也因此被产生的巨大风波所摧毁。随后两人因重伤而躺在地上，望着如此坚持制止他的鸣人，佐助表示自己对于鸣人的做法感到疑惑不解，自己也想自我了结来赎罪，鸣人则告诉佐助自己早已将他视为朋友，所以无论如何都会分担他的痛苦，阻止他身陷黑暗。佐助回忆自己和鸣人邂逅的点点滴滴，最后笑着承认鸣人才是这场对决里真正的赢家。之后樱和卡卡西抵达终末之谷，为重伤倒地的二人疗伤。佐助首次坦然接受内心感情，为之前所犯下的错误向樱道歉，并与鸣人一同解开了无限月读，救出了深陷幻术中的人们。返回村里休养直至康复后，佐助告知卡卡西和樱他即将再度启程，远行他方看一看曾经因为自己被仇恨蒙蔽了双眼而错过的人和事。佐助婉拒了樱希望与之同行的请求，并答应自己会再度归来。才离村没多久，鸣人出现在佐助的面前，把当初被自己用螺旋丸划过的木叶护额还给佐助。佐助收下护额，承诺履行忍者的职责，两人就此告别。

卡卡西与宇智波带土、野原琳为木叶隐村忍者学校的同期学员。被分配到波风水门所带领的班级。在卡卡西年仅12岁，即刚刚成为上忍之时，波风水门带队去神无毗桥执行的一次任务，水门班和第七班则刚好相反，来自宇智波一族的带土并不是队中的精英，而是个性格比较胆小、很爱哭的家伙，故常被卡卡西嘲笑为爱哭鬼。因此最开始宇智波带土和卡卡西虽在同一队，但彼此的性格也不是非常合得来。带土在整篇中虽然比较胆小，但对同伴很重视，他得知琳被敌人抓走后立即要求卡卡西一同放弃任务也要先救伙伴。后来带土了解到：卡卡西的父亲旗木朔茂是一位了不起的伟大忍者，但在一次执行任务中，为救同伴选择了放弃任务，结果给村里带来了巨大的损失，他的父亲受村人仇视，就连所救的伙伴也反过来指责他，木叶白牙最后自杀身亡。少年时期卡卡西亲眼目睹其父含恨而终，从此以后，卡卡西性格变得冷漠，并且坚持认为，身为忍者，不能被感情所影响，有时候为了完成任务，同伴的牺牲也无法避免。由于琳在任务中被岩忍们抓走，带土要求立即先拯救琳，但是如果这样的话任务很可能会面临失败，自己将会重蹈覆辙，卡卡西毅然决定先执行任务，后解救琳，并且还说感情这种东西只是执行任务的绊脚石，面对卡卡西的这种冷漠，带土非常气愤，临走前他对卡卡西说“违反忍者规定的人，我们称之为废物。可是，不懂得重视同伴的人，连废物都不如！”并补充说道：“木叶白牙才是真正的英雄！”卡卡西表面若无其事，但内心已有所动摇，最终下定决心，先救同伴，赶来的卡卡西为了救带土而被岩忍大石砍伤左眼。在他们成功救回琳返回的过程中，卡卡西被左方来的碎石击中并倒在地上，带土看见，立刻赶回来救卡卡西，自己却被压在巨石下，右半身被压碎。临终前带土让琳用医疗忍术将自己刚刚觉醒的写轮眼，连眼轴一起移植到卡卡西受伤的左眼处，并对卡卡西说：他希望自己能成为卡卡西的左眼，帮助他看清未来。而卡卡西每天迟到几个小时的理由也是因为去慰灵碑前看望带土。神无毗桥之战，这一天，木叶产生了两名拥有写轮眼的英雄，其中一人的名字被刻在了慰灵碑上，另一个就是在忍界赫赫有名的“复制忍者卡卡西”。在神无毗桥之战结束后不久，卡卡西和琳就遭遇到雾忍的袭击，当时体内已经被雾忍们植入三尾的琳为了保护木叶不受三尾的袭击而冲向卡卡西的雷切自杀。卡卡西则由于先后失去带土和琳这两位同伴而大受打击，身体和精神都受到连续不断的噩梦折磨。身为卡卡西曾经老师的波风水门为了让卡卡西摆脱这种状态而请求他加入暗部，卡卡西也自此开始了他的暗部生涯。一进入暗部的卡卡西被水门安排看护正在妊娠期的漩涡玖辛奈，卡卡西轻轻松松完成了任务。直到漩涡鸣人出生，水门为保护村子而牺牲为止。水门死后第三代火影重新担任了火影一职，而志村团藏为了夺取村子的控制权利用了卡卡西心中的黑暗，诽谤三代火影。卡卡西陷入了困境，然而卡卡西跟三代火影的谈话消除了心中的疑惑。志村团藏打算在三代火影前往火之国首都接受任命的途中将其杀死，卡卡西中途背叛了团藏使三代得以幸存。三代火影出于大局考虑赦免了团藏的过错。在前几次的行动中卡卡西发现了团藏直属暗部-根中存在会使用木遁的忍者，年龄符合之前木叶失踪的一批儿童。在卡卡西潜入火影办公室查阅资料时被三代火影发现，三代对卡卡西讲述了这一切的来龙去脉，并告诉卡卡西切勿轻举妄动。经过一连串的事件以后，大蛇丸的人体实验暴露，但是面对曾经自己最优秀的学生，三代火影无法痛下杀手，让大蛇丸逃脱，但废了大蛇丸的双手。第三代指示暗部一定要将大蛇丸带回木叶，一旦大蛇丸叛逃敌国将会对木叶造成巨大的损失，卡卡西受命前往寻找大蛇丸。与此同时团藏表面上与第三代火影“合作”，实则为了帮助大蛇丸逃脱木叶的追杀，于是团藏派出了“甲”前往秘密据点。卡卡西误闯秘密据点被据点的人抓住，但甲暗中救了卡卡西一命，当卡卡西再度回到据点时，秘密据点的人已经全部被大蛇丸杀死，自己跟大蛇丸展开了战斗。大蛇丸自知再打下去对自己不利便撤退了，卡卡西对甲和据点唯一幸存的人说“我从来没有来到过这里，也没有见到任何人，更没有发现大蛇丸”，便离开了他们。志村团藏的右眼是写轮眼，由于多次使用已经渐渐失明，而宇智波一族拥有写轮眼的成员又很难下手，故团藏决定夺取卡卡西的写轮眼。之后团藏假借任务为由使甲和卡卡西一同探查大蛇丸秘密据点。甲对卡卡西露出杀意时被卡卡西察觉并败在卡卡西的手下，经过与卡卡西的一番对话之后甲消除了对卡卡西的疑惑。这时据点内白磷大蛇复活，卡卡西拼命保护甲，最后失去了知觉，但甲并没有夺取卡卡西的写轮眼而是背叛了团藏。最后卡卡西会见三代火影，将甲从根调离而分配到了暗部卡卡西所在的一组，甲恢复了原名天藏。